La historia del Santuario Karakuni se remonta al reinado del emperador Yuryaku (finales del siglo V), cuando Mononobe no Me no Omuraji consagró a su deidad ancestral, Nigihayahi no Mikoto. Posteriormente, su familiar, Mononobe no Karakuni no Muraji, protegió Santuario Karakuni, que pasó a llamarse "Santuario Karakuni". Durante el período Muromachi, Hatakeyama Motokuni, guardián de Kawachi, donó 200 koku y consagró a la deidad Kasuga del Santuario Kasuga Taisha de Nara. Posteriormente, durante el reinado de Oda Nobunaga, el santuario fue incendiado durante una guerra, y en 1908 (Meiji 41), el cercano Santuario de Nagano también fue consagrado allí. Como resultado, las tres deidades consagradas allí son Nigihayahi-no-Mikoto, ancestro del clan Mononobe, y los dioses Kasuga Ameno-Koyane-no-Mikoto y Susanoo-no-Mikoto. El largo acceso al santuario está cubierto de árboles y ha sido incluido en la lista de los "100 Mejores Lugares Verdes" de la prefectura.