On dit que le sanctuaire fut fondé la 18e année du règne de l'empereur Suinin (12 av. J.-C.). Dans l'Antiquité, la région environnante s'appelait « Colline de Tamatsukuri » et abritait les Tamakuribe, un groupe d'artisans qui fabriquaient des magatama (perles en forme de virgule), donnant ainsi naissance au nom actuel de Tamatsukuri. Durant les périodes Toyotomi et Tokugawa, il était considéré comme la divinité protectrice du château d'Osaka, et la légende raconte que Toyotomi Hideyoshi, Hideyori et leurs invitées (Yodo-dono) y célébraient des cérémonies du thé, sous la direction de Sen no Rikyu. Le sanctuaire Toyokuni fut entièrement détruit par un incendie lors de la guerre civile de 1576, puis par la chute du château d'Osaka et les bombardements aériens de la Seconde Guerre mondiale. Le bâtiment actuel fut reconstruit après la guerre. Le sanctuaire abrite un torii offert par Hideyori et un monument commémorant Sen no Rikyu. Le musée Naniwa Tamatsukuri abrite également de précieuses pièces, notamment d'anciens objets en jade, l'histoire du jade et le processus de fabrication du jade, ainsi que des poteries anciennes.