ต้นกำเนิดของศาลเจ้าย้อนกลับไปในปี ค.ศ. 787 เมื่อจักรพรรดิคัมมุทรงสถาปนาแท่นบูชาในเขตชานเมืองทางตอนใต้ของนางาโอกะเคียว เพื่อบูชาพระบิดา จักรพรรดิโคนิน กล่าวกันว่าแท่นบูชานี้สร้างขึ้นตามแบบจักรพรรดิจีนที่ทรงสถาปนาวัดทางตอนใต้ของเมืองหลวงทุก ๆ วันครีษมายันเพื่อบูชาจักรพรรดิแห่งสวรรค์ วิหารหลักเป็นอาคารแบบนากาเระสึคุริ หนึ่งช่อง ได้รับการบูรณะในปี ค.ศ. 1238 (ปีคะเทอิที่ 4) ในยุคคามาคุระ และในปี ค.ศ. 1401 (ปีโอเออิที่ 8) ในยุคมุโรมาจิ ภายนอกยังคงรักษารูปแบบสถาปัตยกรรมแบบคามาคุระไว้ โดยมีงานแกะสลักอันประณีตงดงาม เช่น ขาของกบ ทั้งวิหารหลักและวิหารหลักของศาลเจ้าฮาจิมังซึ่งเป็นศาลเจ้ารองที่อยู่ใกล้เคียง ได้รับการขึ้นทะเบียนเป็นมรดกทางวัฒนธรรมที่สำคัญของญี่ปุ่น ด้านหลังวิหารบูชาของศาลเจ้าคาตาโนะเท็นจิน ซึ่งตั้งอยู่บนบันไดหิน คือศาลเจ้าคิฟุเนะ ศาลเจ้ารองซึ่งเชื่อกันว่าเป็นที่ตั้งของพระราชวังคุซุฮะ ซึ่งจักรพรรดิเคอิไตทรงสถาปนาขึ้นในศตวรรษที่ 6