พิพิธภัณฑ์แห่งนี้เปิดขึ้นในปี พ.ศ. 2479 ณ มุมหนึ่งของสวนเทนโนจิ เดิมทีเป็นที่อยู่อาศัยหลักของตระกูลซูมิโตโม พร้อมสวนสวยส่วนตัว ต่อมาได้บริจาคให้กับเมืองโอซาก้าเพื่อวัตถุประสงค์ในการสร้างพิพิธภัณฑ์ พิพิธภัณฑ์ประกอบด้วยอาคารสามชั้นเหนือพื้นดินและสองชั้นใต้ดิน ซึ่งรวมถึงอาคารหลักเดิมและห้องจัดแสดงนิทรรศการใต้ดินที่ต่อมาสร้างขึ้น ห้องจัดแสดงของอาคารหลักจัดแสดงนิทรรศการพิเศษและนิทรรศการสะสม นิทรรศการสะสมจัดแสดงผลงานกว่า 8,500 ชิ้น ทั้งภาพวาด ประติมากรรม และงานฝีมือจากญี่ปุ่นและจีน รวมถึงผลงานที่ได้รับบริจาคจากศาลเจ้าและวัดวาอาราม ผลงานหลายชิ้นได้รับการขึ้นทะเบียนเป็นมรดกทางวัฒนธรรมที่สำคัญ หอศิลป์เทนโนจิ (เดิมคือห้องจัดแสดงนิทรรศการใต้ดิน) จัดนิทรรศการสาธารณะที่ได้รับการสนับสนุนจากองค์กรศิลปะต่างๆ เป็นประจำ นอกจากนี้ อาคารหลักยังเป็นที่ตั้งของสถาบันวิจัยศิลปะ ซึ่งเป็นสถานที่ทำการวิจัยเชิงปฏิบัติด้านการวาดภาพ จิตรกรรม และประติมากรรม ในช่วงไม่กี่ปีที่ผ่านมา พิพิธภัณฑ์ยังได้จัดกิจกรรมเสวนาโดยภัณฑารักษ์ และจัดการเรียนการสอนศิลปะเชิงปฏิบัติโดยผู้เชี่ยวชาญสำหรับนักเรียนระดับประถมศึกษาและมัธยมศึกษาตอนต้นอีกด้วย